青枯劳尔氏菌Ⅲ型效应子的致病和无毒机制

Pathogenicity and avirulence mechanism of Ralstonia solanacearum type Ⅲ effectors

QI Peipei , ,1,2,3, YU Xiao1,2,3, LI Bo , ,1,2,3

1.National Key Laboratory of Agricultural Microbiology, Huazhong Agricultural University, Wuhan, Hubei 430070, China

2.The Provincial Key Lab of Plant Pathology of Hubei Province, College of Plant Science and Technology, Huazhong Agricultural University, Wuhan, Hubei 430070, China

3.Hubei Hongshan Laboratory, Wuhan, Hubei 430070, China

青枯劳尔氏菌（Ralstonia solanacearum）简称“青枯菌”，其侵染植物引起的青枯病是一种危害极大的世界性病害。青枯病是一种典型的土传性细菌病害，病原菌可以在土壤中存活数年，侵染包括番茄、马铃薯、茄子、辣椒等茄科作物在内的50多个科的200多种植物，导致植物地上部分缺水和茎叶萎蔫、整株植物失水死亡，严重影响农作物产量，造成巨大的经济损失[1]。青枯菌地理分布范围非常广，危害严重，遗传多样性丰富，致病因子复杂，被认为是极具危害严重性和科学研究意义的植物病原细菌[2]，也常被作为植物病原细菌致病机制研究的模式系统，在植物病理学研究中受到广泛关注。

青枯菌致病能力强，能在侵染寄主的过程中通过多种致病因子攻击植物，其注射器状的Ⅲ型分泌系统（type Ⅲ secretion system, T3SS）是最为关键的致病因子，能够将Ⅲ型效应子（type Ⅲ effectors, T3Es）直接注射到寄主细胞内，影响寄主的免疫反应和物质代谢，从而抑制寄主对青枯菌的抗性，并为病原菌的生长提供理想环境。本文将介绍青枯菌的病原特性和致病因子，总结青枯菌T3Es在植物中的毒性功能以及不同植物对青枯菌效应子的识别能力，希望为病原菌效应子功能研究和抗青枯病机制的解析提供线索。

1 青枯菌的基本特性

1.1 青枯菌的遗传多样性与分类框架

青枯菌遗传多样性丰富，分类系统复杂，通常被称为青枯劳尔氏菌复合种（R. solanacearum species complex, RSSC）[3]。早期根据青枯菌对不同寄主的致病性差异将其划分为3个生理小种，或是根据其对3种双糖（蔗糖、麦芽糖、乳糖）和3种己醇（甘露醇、山梨糖醇、甜醇）氧化分解能力的不同划分为4种生化型[4]。随后科学家们在寄主植物桑树和生姜中分离到了具有不同生化特性的青枯菌菌株，又将青枯菌分为5个生理小种和5种生化型[5-6]。为了更好地反映RSSC的遗传和进化关系，研究者们也利用限制性内切酶片段长度多态性等技术开发了青枯菌分类体系[7]。

随着RSSC菌株数目的增加，传统的分类体系既不能对青枯菌进行准确分类，也无法体现其遗传进化特征与地理起源之间的关系，因此科学家提出了演化型分类框架系统，将青枯菌分为4种演化型，即演化型Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ，分别对应起源于亚洲、美洲、非洲的菌株以及印度尼西亚分支的菌株[8-9]。根据内切葡聚糖酶（endoglucanase, egl）基因序列的差异，每个演化型还可分为不同的序列变种。与传统分类方法相比，演化型分类框架系统更加精确地反映了RSSC的遗传多样性和地理起源。我国青枯菌以演化型Ⅰ、Ⅱ为主，其中演化型Ⅰ为优势菌系。

1.2 青枯菌的寄主范围

RSSC有着非常广谱的寄主范围，不仅可以侵染番茄、马铃薯、辣椒、茄子、矮牵牛、龙葵等茄科植物，也能够侵染花生、大豆、苜蓿等豆科植物，香蕉、生姜等草本植物，以及橄榄树、桑树、桉树、木麻黄、丁香等木本植物[10]。我国发现的青枯菌寄主还包括黄瓜、罗汉果、苦瓜、丝瓜、南瓜等葫芦科植物[11]，以及玫瑰、甜菜、无花果等其他植物[12-13]。RSSC存在丰富的遗传多样性和较强的寄主适应性，能够通过与植物协同进化扩大寄主范围。演化型Ⅰ菌株分布最为广泛，基因重组概率较高，被认为与青枯菌新寄主的扩展密切相关[14]。此外，青枯菌还能够通过基因水平转移直接获得外源DNA，以扩大寄主范围和提高青枯菌致病力[15]。

1.3 青枯病的分布和危害

青枯菌在世界范围内广泛分布，可导致农作物减产20%～60%，给农业生产安全造成了巨大威胁[16]。早期发现青枯菌主要分布在热带、亚热带以及温带的国家和地区，近年来发现温带和低温地区也时有青枯病发生，这可能与全球气候变暖、病原菌的被动迁移以及作物种植体系的变化等因素有关[17]。我国已经有30个省报道了青枯病的发生，该病集中发生于东部和南部地区，其中以福建、广西、广东等地最为严重，而西藏和澳门地区还未发现青枯病[10]。有研究发现，青枯病有从中国东部和南部地区向华北低、高纬度地区扩展的趋势[17]，这也给青枯病的防控带来了更大的困难。我国长江以南地区番茄青枯病发生十分严重，条件适宜时病害发生率可达80%[17]；烟草青枯病是我国烟草生产上的重要病害，发病率常年保持在15%～35%，在环境潮湿和烟草单一化种植区域发生更加严重，会造成烟草减产60%甚至绝收[10]；埃塞俄比亚的辣椒青枯病发生率可达100%，给当地辣椒产业带来了毁灭性的打击[18]；马铃薯青枯病在78个国家和地区普遍发生，每年可造成数亿美元的经济损失，成为危害严重程度仅次于晚疫病的第二大马铃薯病害[18]。

1.4 青枯菌的致病相关因子

在青枯菌侵染寄主的过程中，其致病因子主要包括胞外多糖（exopolysaccharide, EPS）、胞外核酸酶、细胞壁降解酶类、运动性或附着因子、Ⅲ型效应子等[19]。EPS不仅能促进青枯菌在寄主体内的系统定植，而且严重阻塞寄主导管组织，导致植物失水死亡，对于青枯菌的致病过程至关重要[20]。青枯菌Ⅱ型分泌系统（type Ⅱ secretion system, T2SS）可以分泌多种果胶酶和纤维素酶，破坏植物细胞壁保护层，促进细菌的侵染和定植[21]。除此之外，与细菌颤搐运动、生物膜形成和根部附着相关的Ⅳ型菌毛，以及驱动细菌泳动的极性鞭毛也参与了青枯菌的侵染过程，促进青枯菌对寄主植物的致病性[22]。与其他植物病原菌类似，群体感应（quorum sensing, QS）系统是青枯菌感知种群数量、进行细胞间信息交流和调控侵染致病的重要机制，青枯菌群体感应系统主要由Phc调控元件组成，在细菌表型转换和运动、生物膜形成、致病因子产生等过程中发挥重要的生物学功能[23]。

2 青枯菌Ⅲ型效应子的编码概况

病原细菌的T3SS是其与寄主细胞互作并产生致病性的重要因子，青枯菌通过T3SS直接向寄主植物细胞内注入大量的T3Es，以实现侵染和致病。青枯菌T3SS由超敏反应与致病性（hypersensitive response and pathogenicity, hrp）基因簇编码，hrp基因簇包含20多个基因，其编码的蛋白质共同组装成注射器状的T3SS[24]。hrp基因簇在不同的青枯菌菌株中高度保守，其中任何一个基因的失活都会严重影响青枯菌对寄主的致病力和在植物体内定植的能力，表明该系统在青枯菌致病过程中发挥了关键作用[25]。

基于青枯菌基因组测序结果，科研人员预测并鉴定了大量的青枯菌T3Es，先后将其命名为Pop（Pseudomonas out protein）、Avr（avirulence）、Brg（hrpB-regulated）、Rip（Ralstonia-injected protein）、Hpx（hrpB-dependent expression）、Lrp（leucine-rich protein）等。2013年，PEETERS等[26]提出了统一、规范的命名方法，将青枯菌T3Es命名为Rip。青枯菌T3Es的预测依据3个标准：是否与其他已知病原菌的T3Es同源，启动子附近是否含有hrpⅡ-box（TTCGn16TTCG）结构，以及能否被分泌。PEETERS等[26]从当时测序的11个菌株中预测到94个青枯菌T3Es，每个菌株平均含有60～70个T3Es。SABBAGH等[27]提出了青枯菌泛效应子组的概念，通过对140个青枯菌基因组的预测和分析，重新鉴定了102个T3Es和16个假定的T3Es。不同青枯菌中T3Es的种类和数量存在差异，其中，RipA、RipG、RipH等16个T3Es在已测序的不同演化型菌株中保守存在，被称为核心效应子（core T3Es）[27-28]。

约1/3青枯菌T3Es与其他病原细菌效应子之间具有较高的同源性，如RipBN与丁香假单胞菌效应子AvrRpt2的同源性较高[29]，RipTAL与黄单胞菌的转录激活因子类效应子（transcription activator-like effectors, TALEs）结构相似，RipAR、RipAW、RipV1和RipV2具有与动物病原细菌效应子相似的新型E3泛素连接酶（novel E3 ubiquitin ligase, NEL）结构域[30]，暗示相关效应子在不同病原菌的进化过程中保守存在，也表明青枯菌可能通过基因水平转移获得新毒力。此外，RipB、RipR、RipW等16个T3Es广泛存在于4种演化型的不同青枯菌菌株中[27]，RipP家族效应子（RipP1、RipP2和RipP3）特异性存在于演化型Ⅰ菌株中，RipBH、RipV2、RipBT等效应子仅在演化型Ⅱ菌株中存在，而RipTALs主要分布在演化型Ⅰ、Ⅳ菌株中，揭示了不同T3Es与青枯菌地理起源之间的密切联系[31-34]。

3 Ⅲ型效应子参与青枯菌的致病进程

青枯菌T3Es是干扰寄主免疫抗性的重要因子，大多数效应子在青枯菌致病过程中发挥决定性作用（图1；附表1，http://www.zjujournals.com/agr/CN/10.3785/j.issn.1008-9209.2023.06.011）。部分效应子家族包含多个成员，各同源蛋白间具有相似的保守结构域，因此，它们参与青枯菌侵染存在一定的功能冗余。青枯菌RipG家族效应子包含7个成员（RipG1～RipG7），均含有F-box结构域和富含亮氨酸重复序列（leucine-rich repeat, LRR），并且各成员之间存在功能冗余和分化，影响青枯菌GMI1000对不同寄主的致病能力。例如，RipG1～RipG7共同促进青枯菌GMI1000对拟南芥和番茄的致病力，而RipG7单个因子即决定了GMI1000对苜蓿的侵染能力[35]。具有F-box结构域的蛋白是真核生物SCF类E3泛素连接酶复合体的关键组分。F-box结构域是RipG7发挥毒性功能所必需的，并且RipG7可能通过影响寄主的泛素化途径干扰植物的抗病能力，但是RipG7在植物中的作用机制仍有待研究[36]。

图1

图1  青枯菌T3Es毒性功能示意图

Ub：泛素化；PUB4：植物U-box蛋白4；P：磷酸化；MAPK：丝裂原激活的蛋白激酶；TRX：硫氧还蛋白；GSH：谷胱甘肽；Ac：乙酰化；SA：水杨酸；JA：茉莉酸；TGA：TGACG基序结合蛋白；ADC：精氨酸脱羧酶；PA：多胺；HR：超敏反应；ROS：活性氧；CATs：过氧化氢酶；JAZs：茉莉酸ZIM结构域；PDC：丙酮酸脱羧酶；TOR：雷帕霉素靶蛋白；T6P：6-磷酸海藻糖；CaM：钙调蛋白；GAD：谷氨酸脱羧酶；GABA：γ-氨基丁酸；NAD+：烟酰胺腺嘌呤二核苷酸；NADH：还原型烟酰胺腺嘌呤二核苷酸。

Fig. 1  Schematic diagram of virulence functions of R. solanacearum T3Es

BIK1: Botrytis-induced kinase 1; Ub: Ubiquitination; PUB4: Plant U-box protein 4; P: Phosphorylation; SGT1: Suppressor of the G2 allele of SKP1; MAPK: Mitogen-activated protein kinase; TRX: Thioredoxin; GSH: Glutathione; Ac: Acetylation; SA: Salicylic acid; JA: Jasmonic acid; TGA: TGACG motif binding protein; ADC: Arginine decarboxylase; PA: Polyamine; HR: Hypersensitive response; ROS: Reactive oxygen species; CATs: Catalases; JAZs: Jasmonate ZIM-domains; PDC: Pyruvate decarboxylase; TOR: Target of rapamycin; T6P: Trehalose-6-phosphate; CaM: Calmodulin; GAD: Glutamic acid decarboxylase; GABA: γ-aminobutyric acid; NAD+: Nicotinamide adenine dinucleotide; NADH: Reduced nicotinamide adenine dinucleotide.

RipH家族效应子包括RipH1、RipH2和RipH3。有研究表明，RipHs蛋白共同参与青枯菌侵染过程，促进青枯菌对寄主植物番茄的致病性[37]；RipA家族效应子RipA2能够促进青枯菌对寄主植物番茄和茄子的侵染[38]；RipD能够促进青枯菌对寄主植物番茄的致病性[39]；RipAF1会影响青枯菌对茄子的侵染能力[40]；此外，RipV2、RipBH和RipBT在青枯菌侵染马铃薯的过程中发挥重要作用[41]。这些效应子在植物细胞中的分子功能和作用机制有待深入研究。

3.1 干扰植物免疫信号传导

植物在与病原菌的长期互作中进化出了健全的先天免疫系统，通过位于细胞膜和细胞质的受体蛋白识别病原菌，激活病原体相关分子模式（pathogen-associated molecular pattern, PAMP）触发的免疫（PAMP-triggered immunity, PTI）反应和效应子触发的免疫（effector-triggered immunity, ETI）反应。青枯菌能够利用T3Es干扰寄主植物的免疫信号传导，以达到抑制植物防御反应的效果。BIK1作为细胞膜受体复合物下游的细胞质类受体激酶，在PTI反应中发挥重要功能[42]，其蛋白质活性和水平受到严格的调控。例如E3泛素连接酶PUB4通过调节BIK1蛋白水平来正向调控植物的PTI反应：在正常状态下，PUB4促进非激活态BIK1蛋白的降解；而当植物感知到PAMP后，PUB4能够稳定激活态BIK1蛋白水平，确保植物PTI反应的正常进行。青枯菌效应子RipAC能够直接靶向植物的PUB4，干扰PAMP诱导的PUB4蛋白积累和免疫激活态BIK1蛋白水平，从而抑制植物的PTI反应[43]。RipAC也能够与植物ETI反应的重要调控蛋白SGT1相互作用，研究发现，SGT1激活的激酶MPK3/6互作并被MPK3/6磷酸化。当ETI反应激活后，MPK3/6的激酶活性持续增强并且使SGT1持续磷酸化，进一步增强ETI反应，而RipAC通过与SGT1互作影响MPK3/6与SGT1之间的相互作用，减弱MPK3/6对SGT1的磷酸化修饰，从而削弱植物的ETI反应[44]。这些研究揭示了青枯菌通过利用T3Es影响植物多重免疫信号传导，以促进致病性的作用机制。

活性氧作为一种信号分子，在植物的多种生理过程和抗病反应中扮演重要角色。青枯菌T3Es能够操纵寄主活性氧代谢相关通路，影响植物免疫信号传导。例如青枯菌效应子RipAK靶向寄主的过氧化物酶体，通过与CATs蛋白互作抑制植物活性氧的生成[45]。青枯菌效应子RipAY具有γ-谷氨酰转移酶活性，能够与寄主植物TRX互作并且被后者激活，从而降解植物体内的谷胱甘肽。当谷胱甘肽含量下降时，植物体内活性氧、水杨酸以及木质素等抗病信号分子和代谢产物的水平显著降低，进而影响植物的免疫反应强度[46]。

水杨酸、茉莉酸、乙烯等激素介导的免疫反应是植物的核心抗病信号通路。青枯菌效应子RipAL含有酯酶结构域，定位于植物叶绿体中。RipAL在寄主细胞内表达能够显著提高茉莉酸水平和茉莉酸信号通路免疫标志基因的表达，同时降低水杨酸水平以及抑制水杨酸信号通路相关基因的表达。由此推测，RipAL可能通过干扰寄主细胞叶绿体酯代谢途径来影响激素合成[47]。青枯菌效应子RipE1具有半胱氨酸蛋白酶活性，能够靶向植物茉莉酸途径抑制因子JAZ，通过诱导JAZ蛋白的降解，激活植物茉莉酸信号通路并抑制水杨酸信号通路，创造有利于青枯菌侵染的条件。上述研究说明了青枯菌劫持寄主激素代谢途径的致病新策略[48]。

3.2 抑制寄主免疫基因的诱导表达

植物感知病原菌后诱导转录重编程，促使免疫相关基因表达上调是重要的防御反应，但病原菌可以通过分泌效应子影响寄主免疫相关基因的表达以促进致病性。青枯菌RipA1、RipAB、RipAD等19个T3Es被预测具有潜在的植物细胞核定位信号[49]，可能通过靶向寄主细胞核组分发挥毒性功能。其中，RipP2具有乙酰转移酶活性并定位于植物细胞核。有研究发现，RipP2能够特异性结合寄主WRKY转录因子WRKY41、WRKY70和WRKY33，通过乙酰化WRKY结构域的关键赖氨酸残基干扰其结合DNA的能力，影响WRKY转录因子与靶基因启动子的结合，从而抑制WRKY转录因子对免疫基因的表达调控[50]。

拟南芥TGA家族转录因子广泛参与植物的抗病反应，是植物免疫基因表达调控的重要转录因子，其中TGA1/TGA4调控植物基础抗性和水杨酸合成相关基因的表达[51]，TGA2/TGA5/TGA6则在响应水杨酸信号和系统获得性抗病反应中发挥重要功能[52]。有研究发现，青枯菌核心效应子RipAB能够直接靶向植物TGA，在细胞核中与多个TGA家族成员相互作用，通过干扰其对RNA聚合酶Ⅱ的招募抑制TGA的转录活性，影响受TGA调控的免疫相关基因的表达，从多个方面破坏植物抗病反应[53]。

青枯菌效应子RipI能够定位于本氏烟的细胞核，诱导本氏烟叶产生超敏反应（HR），以及促使抗病标志基因HIN1表达上调。有研究发现，RipI可与本氏烟bHLH93转录因子相互作用，沉默bHLH93基因后显著减弱RipI诱导的HR和降低免疫基因的上调表达，表明RipI可能通过靶向bHLH93转录因子激活寄主防御反应，但具体调控机制仍需进一步研究[54]。

3.3 影响寄主抗病相关次生代谢

植物次生代谢产物在抗病过程中发挥直接作用，病原菌效应子通过靶向寄主的代谢过程操纵寄主防御反应是促进病原菌侵染的又一重要机制[55]。青枯菌转录激活类效应子RipTAL（Brg11）能够结合到寄主细胞ADC基因的启动子区域并激活该基因的转录，促进多胺（PA）的大量合成，抑制同一生态位的丁香假单胞菌在植物中的生长，而不影响青枯菌的生长，从而提高青枯菌在寄主植物体内的竞争能力，揭示了青枯菌通过调控病原-寄主-微生物群落三元互作促进自身侵染的新机制[56]。

有研究发现RipI通过与GAD互作干扰寄主的谷氨酸代谢途径。在植物细胞中，钙调蛋白（CaM）可以通过激活GADs催化GABA的生物合成，而效应子RipI能够增强本氏烟钙调蛋白CaM2与GADs之间的互作，从而促进GABA的产生，青枯菌能够利用GABA作为自身生长的营养物质以促进其在寄主植物体内的定植和侵染[57]。PDC在低氧条件下负责将丙酮酸转化为乙酸，调控植物抵御干旱和缺氧等非生物胁迫的能力。有研究发现，青枯菌的侵染能够显著提高拟南芥和番茄中PDC的活性，丙酮酸或者乙酸预处理也能显著增强植物对青枯菌的耐受性，表明PDC代谢途径正向调控植物对青枯菌的抗性。青枯菌效应子RipAK被报道与番茄SlPDC2和拟南芥AtPDC1-3相互作用，通过抑制PDC寡聚化和酶催化活性干扰寄主的丙酮酸代谢，从而提高寄主植物的易感性[58]。

青枯菌效应子RipTPS具有6-磷酸海藻糖合成酶（T6P synthase, TPS）活性。T6P在植物体内广泛分布，是调节碳同化和糖代谢的重要信号分子，在植物应对生物和非生物胁迫过程中发挥着重要作用[59]。RipTPS的存在能够促使寄主植物T6P水平升高，但T6P对于青枯菌侵染的生物学意义尚不清楚[60]。TOR是真核生物中保守的丝氨酸/苏氨酸蛋白激酶，通过调控转录激活、核糖体合成、细胞自噬等过程调节植物响应营养和胁迫条件下的细胞生长[61]。青枯菌效应子RipA5可以靶向植物TOR通路，降低TOR调节的硝酸还原酶活性，进而影响植物氮同化过程，为青枯菌侵染创造有利环境[62]。此外，青枯菌效应子RipN具有典型的二磷酸腺苷-核糖（ADPr）/NADH焦磷酸化酶活性，定位于植物细胞内质网和细胞核，通过改变植物体内NADH/NAD+的比例影响细胞代谢途径，从而影响寄主免疫反应[63]。

4 青枯菌Ⅲ型效应子被植物识别触发ETI反应

病原菌通过效应子抑制植物PTI反应造成植物发病，植物则通过细胞质中的免疫受体——含有核苷酸结合域并富含亮氨酸重复序列（nucleotide-binding domain and LRR, NLR）受体类抗病蛋白直接或间接识别病原菌效应子激活ETI途径，引起HR，限制病原菌扩展。典型的NLR蛋白包含C端的LRR结构域、中央核苷酸结合结构域（nucleotide-binding domain, NBS）和N端结构域[可能是Toll/白介素-1受体（Toll/interleukin-1 receptor, TIR）、卷曲螺旋（coiled-coil, CC）或白粉病抗性位点8（resistance to powdery mildew locus 8, RPW8）]。因此，植物NLR蛋白被划分为TNL（TIR类NLR蛋白）、CNL（CC类NLR蛋白）、RNL（RPW8类NLR蛋白），其中CNL和TNL主要负责病原识别，而RNL则主要负责CNL和TNL下游免疫信号的传导[64]。能够被寄主识别的效应子相当于基因对基因假说中的无毒基因，抗病基因与无毒基因之间的免疫识别是植物产生抗性的主要机制。有些青枯菌T3Es能够被不同寄主植物识别，触发细胞死亡和植物抗性（图2）。

图2

图2  青枯菌T3Es被不同植物识别后触发ETI反应

A.拟南芥NLR蛋白复合体RRS1-R/RPS4识别RipP2；B.不同茄科植物识别青枯菌T3Es（本图中植株图标由https://www.biorender.com网站提供）。

Fig. 2  R. solanacearum T3Es recognized by different plants for triggering ETI

A. Recognition of RipP2 by A. thaliana NLR protein complex RRS1-R/RPS4; B. Recognition of R. solanacearum T3Es by different Solanaceae plants (the plant icons in this figure are provided by https://www.biorender.com).

4.1 拟南芥识别青枯菌Ⅲ型效应子

青枯菌可以侵染模式植物拟南芥，而拟南芥生态型Nd-1和Ws-2对多种青枯菌菌株表现出广谱抗性，相关抗性由胞质受体蛋白复合物RRS1/RPS4介导（图2A）。抗病生态型的RRS1-R可以同时识别青枯菌效应子RipP2和丁香假单胞菌效应子AvrRps4，而感病生态型的RRS1-S仅能识别AvrRps4，因为RRS1-R羧基端的结构域较RRS1-S多83个氨基酸，从而导致了两者之间的识别差异。RRS1-R/RPS4转基因烟草能够响应效应子RipP2和AvrRps4，从而激活免疫反应，RRS1-R/RPS4转基因番茄对青枯菌和丁香假单胞菌Pst DC3000（AvrRps4）表现出高抗表型[65]，而且RRS1-R/RPS4在十字花科植物芜菁中的表达提高了转基因植物对青枯病的抗性[66]。上述结果表明，该胞质受体蛋白复合物在作物育种的广谱抗青枯病中具有重要的应用潜能。

拟南芥中RRS1和RPS4同属TNL，RRS1除了具有典型的NLR蛋白结构域外，羧基端还融合了WRKY结构域。在正常状态下，RRS1-R羧基端的WRKY结构域第1 214位苏氨酸发生磷酸化，使其维持在非激活状态；而效应子RipP2存在时，通过与RRS1-R直接互作竞争性乙酰化第1 214位苏氨酸，同时对WRKY结构域中的赖氨酸残基进行乙酰化修饰，促使RRS1-R蛋白的TIR结构域与羧基端互作，解除RRS1-R对RPS4的抑制作用，最终激活RPS4介导的抗病反应[67]，解析了通过蛋白质磷酸化调控植物NLR蛋白激活的分子机制。

4.2 烟草NLR识别青枯菌Ⅲ型效应子

据报道，目前已有多个青枯菌效应子在烟草叶片中瞬时表达后可触发类似超敏反应的细胞死亡（图2B），例如本氏烟和普通烟能够识别效应子RipB，激活ETI反应和对青枯菌的抗性。来源于日本的青枯菌菌株RS1000不具备侵染烟草的能力，但能够引起本氏烟和普通烟叶发生超敏反应，而当RipB被敲除后，突变体诱导烟草叶片细胞死亡的能力显著减弱，并且能够侵染烟草引起青枯病症状[68]。RipB与水稻黄单胞菌效应子XopQ、丁香假单胞菌效应子HopQ1同源，早期研究证明本氏烟NLR类抗病蛋白Roq1负责识别效应子XopQ和HopQ1，沉默Roq1基因的烟草可显著抑制RipB诱导的细胞死亡并削弱烟草抗青枯病的能力，而Roq1转基因番茄对青枯病的抗性显著增强，上述研究表明Roq1能够识别效应子RipB从而启动植物免疫[69-70]。

青枯菌效应子RipY在本氏烟叶中瞬时表达可触发细胞死亡，利用病毒诱导的基因沉默技术鉴定到本氏烟CNL类型抗病蛋白RRS-Y，该蛋白可以广泛识别青枯菌效应子RipY及其多种等位变异突变体，进而调控本氏烟对青枯病的抗性。有研究发现，本氏烟RRS-Y识别RipY触发细胞死亡依赖于SGT1，但不依赖于NLR关键信号组分EDS1、ADR1、NRG1、NRC2/3/4等辅助型免疫受体，其C端结构域负责识别RipY进而激活植物免疫反应[71]。

青枯菌演化型Ⅰ模式菌株GMI1000可以侵染多种茄科作物，但不具备侵染烟草的能力，其效应子RipAA和RipP1能够诱发本氏烟和普通烟叶产生强烈的超敏反应，而当RipAA和RipP1被敲除后，突变体菌株由非致病菌转变为致病菌，导致烟草萎蔫死亡[72]，表明RipAA和RipP1能够被不同烟草识别，激活烟草对青枯菌GMI1000的抗病反应，但其作用机制尚不清楚。

菌株GMI1000效应子RipTPS被发现能够特异性触发普通烟叶的超敏反应，而来源于烟草致病菌株CQPS-1的效应子RipTPS（CQPS-1）无法触发烟草叶片细胞死亡，来源于菌株GMI1000的效应子RipTPS（GMI1000）在CQPS-1菌株中超量表达能够显著减弱CQPS-1菌株对烟草的致病力，表明烟草特异性识别菌株GMI1000效应子RipTPS从而诱发抗性。分析结果显示2个菌株中的RipTPS存在3个氨基酸的差异，从而影响了GMI1000和CQPS-1菌株在烟草上的亲和力分化[73]。此外，GMI1000的效应子RipAW同样能够触发本氏烟和普通烟叶的细胞死亡，RipAW编码新型E3泛素连接酶，但该泛素连接酶活性对于RipAW诱导细胞死亡是充分条件，而非必要条件。有研究发现RipAW触发本氏烟叶细胞死亡依赖于SGT1[74]，表明RipAW被本氏烟抗病蛋白识别进而激活ETI反应，但其具体作用机制有待深入研究。

4.3 其他茄科植物识别青枯菌Ⅲ型效应子

除烟草外，其他茄科植物也能够识别不同的青枯菌效应子，激活ETI反应和对青枯菌的抗性（图2B）。野生水茄对多种青枯菌表现出较强抗性，是茄子抗青枯病育种研究的优质种质资源。青枯菌效应子RipAX2能够激活野生水茄和抗病水茄的超敏反应[75]，其中抗病水茄品种AG91-25中的EBWR9位点负责识别RipAX2，介导对青枯菌GMI1000的抗性。当RipAX2被敲除后，突变菌株能够成功侵染AG91-25；而且，在AG91-25致病菌株PSS4中超量表达RipAX2能够显著减弱该菌株引起的植物萎蔫[76]。

野生番茄中也存在较多识别青枯菌效应子的基因，如野生番茄品种LA2093能够识别效应子RipJ，激活番茄对青枯菌菌株Pe_9的抗性。RipJ属于乙酰转移酶YopJ家族蛋白，具有乙酰转移酶活性，但其活性催化位点对RipJ激活番茄抗病反应并非必需[77]。此外，RipBN效应子能够诱导抗病野生番茄品种LA4245叶片发生细胞死亡，研究表明LA4245通过Ptr1位点识别RipBN，介导对含有RipBN的青枯菌菌株CMR15的抗性[78]。抗病番茄LS-89在被青枯菌侵染后，木质部组织中可观察到类似细胞死亡相关的电子致密物积累，而且青枯菌侵染会引起LS-89叶片细胞死亡和超敏反应标志基因上调表达，暗示番茄LS-89中存在识别青枯菌效应子的抗病蛋白，从而激活ETI反应[79]。

野生茄科植物少花龙葵具有广泛的地理分布特征和遗传多样性，被认为是克隆茄科作物相关病害抗病基因的理想材料。抗病少花龙葵品种SP2273能够特异性识别效应子RipAZ1，激活植物对青枯菌菌株Pe_26的抗性[80]。RipAZ1不仅能够诱导抗病少花龙葵SP2273叶片产生强烈的ETI反应和引起细胞死亡，而且菌株Pe_26缺失RipAZ1后会获得致病性，能够侵染抗病少花龙葵SP2273引起青枯病。此外，茄科植物矮牵牛品种St40能够识别效应子RipP1，激活对青枯菌GMI1000的抗性[81]。

5 小结与展望

青枯菌是一种危害极其严重的植物病原细菌，通过精密的信号网络调控致病相关因子以产生致病性。Ⅲ型效应子作为青枯菌关键致病因子，能够通过干扰寄主信号传导、调控寄主基因表达、影响寄主抗病代谢途径等多种方式促进青枯菌的侵染。越来越多的证据表明，青枯菌效应子不仅可以调控寄主抗病途径，各效应子之间也存在相互影响和互相调节的现象，说明了病原菌通过内部平衡调控致病的进化机制。青枯菌中存在一些效应子与其他植物病原菌或者动物病原菌效应子同源，解析这类效应子的功能有助于了解青枯菌效应子的起源与进化机制，并为不同种类病原菌的防控提供理论指导。虽然前人研究报道了部分效应子参与致病的分子机制，但多数效应子参与青枯菌致病的分子机制尚不明确，未来可以借助泛基因组学、蛋白质互作组学等手段系统探究效应子的分子靶标，解析其与靶蛋白的互作机制，丰富对青枯菌致病机制的认识。

植物利用抗病蛋白识别病原菌效应子激活ETI反应，相关识别结果决定了病原菌与植物的非亲和关系。解析病原菌与非亲和寄主植物的分子互作关系，发掘和利用非亲和寄主植物的抗病基因，能够为培育抗病植物品种提供有效的基因资源。烟草、番茄、水茄、少花龙葵等多种茄科植物材料中存在丰富的抗青枯病资源，可以通过识别青枯菌不同效应子诱导抗病反应。将青枯菌效应子与茄科作物野生近缘种之间的免疫识别作为研究线索，探究野生抗病品种抗病的分子机制，能够帮助鉴定潜在的抗病基因，对利用抗病基因进行抗青枯病植物品种选育具有重要指导意义。

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